Accediendo al pasado: uso de especímenes de colección como fuentes de información genética para el género Bombus (Hymenoptera: Apidae)

Introducción: Recientemente ha tomado relevancia el uso de especímenes de museo como fuente de información genética para desarrollar estudios que resuelven preguntas taxonómicas, ecológicas, demográficas y evolutivas a diversas escalas temporales y geográficas. Sin embargo, material genético obtenido a partir de ejemplares depositados en colecciones biológicas es poco usado, debido al deterioro natural del ADN preservado en dichos ejemplares, de manera que la obtención de material genético de calidad es demandante en términos de tiempo y dinero. Objetivo: Usando material de museo, identificar una secuencia mini-barcode que pueda ser empleada en la determinación taxonómica, y que a su vez suministre información que permita la estimación de relaciones filogenéticas de especies del género Bombus. Métodos: Se estandarizó el protocolo de extracción de ADN a partir de la extremidad mesotoracica derecha y/o una muestra de músculo torácico de 96 especímenes depositados en la colección LABUN entre 7 y 38 años atrás. Las diferentes combinaciones de oligonucleótidos evaluadas permitieron amplificar fragmentos de 152 a 407 pares de bases (pb) del gen mitocondrial Cytochrome Oxidase I (COI). Usando como plantilla un grupo de 31 secuencias amplificadas a partir de especímenes recolectados recientemente, los fragmentos obtenidos de los especímenes del museo fueron ensamblados y analizados en un marco filogenético. Además, se realizó un análisis de red de haplotipos para evaluar en detalle las relaciones entre los haplotipos mitocondriales resultantes. Resultados: Se determinó un mayor éxito de extracción de ADN a partir de muestras de extremidad depositadas a partir del año 1982.Entretanto, la amplificación exitosa de fragmentos de más de 300 pares de bases (pb) se logró principalmente en muestras depositadas en fechas posteriores a 1999, lo que indica una mayor integridad del material genético recuperado de individuos de 19 años de recolección en adelante. Aunque todos los fragmentos evaluados pueden ser empleados como mini-barcode, solo con uno se obtiene una topología similar a la observada con el fragmento completo. Se detectó una gran variacion genética, particularmente al interior de las especies Bombus atratus y B. funebris, en las que se reveló una clara estructura filogeográfica. Conclusiones: Se obtuvieron nuevas secuencias de códigos de barras mediante extracción de ADN y protocolo de amplificación de muestras de museos. Además, se generó nueva información sobre la variabilidad genética intraespecífica, detectando la presencia de haplotipos mitocondriales únicos que podrían constituir Unidades Significativas Evolutivas sujetas a conservación. Dicha información es de vital importancia para formular estrategias de conservación para estos polinizadores en Colombia.

Introduction: The use of museum specimens as a source of genetic information to develop studies that resolve taxonomic, ecological, demographic, and evolutionary questions at various temporal and geographic scales, has recently become relevant. However, genetic material obtained from specimens deposited in biological collections is not used frequently due to the natural deterioration of the DNA preserved in these specimens. Getting quality genetic material is demanding in terms of time and money. Objective: By using museum material,to identify a mini-barcode sequence that can be used in the taxonomic determination and provides information that allows the estimation of phylogenetic relationships of species of the genus Bombus. Methods: The DNA extraction protocol for museum samples was standardized using the mesothoracic right leg and / or a sample of thoracic muscle of 96 specimens deposited in the LABUN collection between 7 and 38 years ago. Different combinations of oligonucleotides allowed to amplify fragments from 152 to 407 base pairs (bp) of the mitochondrial gene Cytochrome Oxidase I (COI). Using as a template a group of 31 sequences amplified from recently collected specimens, the fragments obtained from the museum specimens were assembled and analyzed in a phylogenetic framework. Additionally, a haplotype network analysis was performed in order to evaluate in detail the relationships between the resulting mitochondrial haplotypes. Results: The greatest success of DNA extraction was achieved from limb samples deposited since the year 1982 on. Meanwhile, successful amplification of fragments longer than 300 base pairs (bp) was achieved mostly in samples deposited on dates after 1999, which indicates greater integrity of the genetic material recovered from individuals of 19 years of collection and onwards. Although all the fragments evaluated can be used as mini-barcode, only with one primer pair, it was possible to obtain a topology similar to that observed with the complete fragment. A large genetic variation was detected, particularly within the Bombus atratus and B. funebris species, in which a clear phylogeographic structure was revealed. Conclusions: New barcode sequences were obtained through DNA extraction and amplification protocol from museum samples. Furthermore, new information on intraspecific genetic variability was generated, detecting the presence of unique mitochondrial haplotypes that could constitute management units subject of conservation. Such information is of vital importance to formulate conservation strategies for these pollinators in Colombia.

Recurso polínico y ciclo estacional de Thygater aethiops (Hymenoptera: Apidae) en un ambiente urbano (Bogotá-Colombia) / Pollen resource and seasonal cycle of Thygater aethiops (Hymenoptera: Apidae) in an urban environment (Bogotá-Colombia)

ResumenThygater aethiops es una abeja nativa que puede encontrarse en parques y jardines en diversas áreas urbanas como aquellas de la ciudad de Bogotá (Colombia). Sin embargo, es poco lo que se conoce sobre su biología y sus adaptaciones ecológicas a áreas urbanas. El presente estudio tuvo como objetivos describir ciclos estacionales y la actividad de forrajeo diaria de T. aethiops, así como identificar el recurso polínico usado por estas abejas a lo largo de un año en una población que nidifica en un agregado en el "Parque Nacional Enrique Olaya Herrera" de Bogotá. Cambios en la actividad de nidificación fueron registrados semanalmente contando el número de nidos activos en el agregado entre diciembre/2012 y febrero/2014. Para determinar el horario de forrajeo diario, se contó el número de abejas que entraban a sus nidos en un periodo de 10 minutos cada hora entre las 8:00 y las 14:00 h. Semanalmente se capturaron hembras que estuvieran regresando a sus nidos con cargas de polen, entre septiembre/2012 y agosto/2013; dichas cargas fueron analizadas. Se observó tres picos de nidificación tras los picos de precipitación, pero el número de nidos activos no estuvo correlacionado con la precipitación. El número de nidos activos se redujo (20-50 % de los nidos) después de que se registrara un disturbio antrópico en el área de nidificación. Las abejas forrajean por polen y néctar entre las 8:00 y 14:00 h con un pico de actividad a las 10:00 h. La actividad de forrajeo diaria cambió durante el periodo de estudio debido a disturbios antrópicos. No hubo una relación significativa entre la temperatura del aire y el número de entradas a los nidos. El horario de actividad no cambió entre los periodos secos y lluviosos. Se encontró un total de 26 tipos polínicos en 169 cargas de polen. Ulex europaeus (Fabaceae) y Solanum laxum (Solanaceae) fueron las plantas más abundantes representadas en las cargas de polen durante todo el periodo de estudio. De acuerdo a estos resultados, T. aethios sería considerada una especie mesoléctica. La habilidad de T. aethiops para utilizar diferentes recursos polínicos tanto nativos como introducidos, así como su presumible capacidad para recuperar su población después de disturbios son características que le pueden haber permitido adaptarse a ambientes urbanos. El conocimiento de los recursos florales, así como otras características biológicas de esta abeja son importantes para promover su conservación en áreas urbanas.

Abstract:Thygater aethiops is a native bee that can be found in parks and gardens in diverse urban areas such as those in the city of Bogotá (Colombia). However, little is known about its biology as well as ecological adaptations to urban areas. This study aimed to describe the seasonal cycle and daily foraging activities of T. aethiops, as well as identify the pollen resources used by this bee over a year in a population nesting in an aggregation in the "Parque Nacional Enrique Olaya Herrera" in Bogotá. Changes in the nest activity were monitored weekly by counting the number of active nests in the aggregation between December/2012 and February/2014. To determine the daily foraging activity, the numbers of bees entering their nests over a period of 10 minutes every hour between 8:00 and 14:00 h were recorded. Females with pollen loads entering to their nest were captured weekly, between September/2012 and August/2013, and their pollen loads analyzed. Three nesting peaks occurred after the precipitation peaks, but the number of active nests was not correlated with precipitation. The nesting activities stopped in a large number of the active nests (20-50 % of nests) after an anthropic disturbance was registered in the nesting area. Bees forage for nectar and pollen between 8:00 and 14:00 h, with a peak at 10:00 h. Daily foraging activity changed during the study period due to anthropic disturbance. There was not a significant relationship between air temperature and the number of females entering their nests. Foraging activities did not change between the dry and rainy seasons. A total of 26 pollen types were found in 169 pollen loads. Ulex europaeus (Fabaceae) and Solanum laxum (Solanaceae) were the most abundant plants represented on the pollen load across the study period. According to these results, T. aethiops would be considered a mesolectic species. The ability of T. aethiops to use different pollen resources both native and exotic, as well as to presumably recover its population after disturbances, are characteristics that may have allowed this bee to adapt to urban environments. Knowledge on the floral resources as well as other biological features of this bee species is important to promote its conservation in urban areas. Rev. Biol. Trop. 64 (3): 1247-1257. Epub 2016 September 01.

Biología floral y reproductiva de Vaccinium meridionale (Ericaceae) en los Andes orientales de Colombia

Vaccinium meridionale es una planta silvestre productora de frutos comestibles en las áreas montañosas del norte de Suramérica. Sin embargo, no hay información suficiente sobre su sistema reproductivo, lo cual es fundamental para su manejo y conservación dado que sus frutos son extraídos de forma no sostenible y hay un creciente interés en establecer la especie como cultivo. Los objetivos de este trabajo fueron estudiar la biología floral y reproductiva de V. meridionale en condiciones naturales y analizar la importancia de los polinizadores en su reproducción. Para esto se realizaron observaciones y experimentos para describir su morfología y fenología floral, viabilidad de polen, receptividad de estigma, relación polen óvulo y producción de néctar. Para estudiar su sistema reproductivo se realizaron experimentos de emasculación, exclusión de polinizadores y polinización manual (autopolinización y polinización cruzada). El estudio se realizó con dos poblaciones silvestres de V. meridionale ubicadas en los departamentos de Cundinamarca y Boyacá, en la Cordillera Oriental de Colombia. Se encontró que aunque las flores tienen anteras poricidas la liberación del polen se da fácilmente sin vibración. V. meridionale presenta un gran despliegue y larga longevidad floral y hay un sesgo en la producción de néctar hacia la función femenina. Se estimó una relación polen/óvulo de 571±133, lo que clasifica a la especie como xenógama facultativa. Este resultado coincidió con los experimentos de polinización ya que en las dos poblaciones estudiadas las plantas produjeron frutos por agamospermia, autogamia y xenogamia. No obstante, se observó una fuerte depresión por endogamia manifestada en altas tasas de aborto de frutos producidos por autogamia a diferencia de los frutos provenientes de polinización cruzada que fueron retenidos por la planta desde su formación. Los rasgos florales presentados por la especie se consideran mecanismos para favorecer un gremio más diverso de visitantes florales que sólo los insectos capaces de polinización por vibración. Además, estos rasgos florales pueden aumentar la probabilidad de polinización y disminuir la geitonogamia. Igualmente la depresión por endogamia sugiere que la especie busca mantener el entrecruzamiento como su principal estrategia reproductiva. Por lo tanto, los polinizadores, en particular las abejas son fundamentales para la reproducción de V. meridionale y en consecuencia su conservación es esencial para mantener la variabilidad genética y oferta de frutos de esta especie.

Vaccinium meridionale is a wild plant producing edible fruits in the mountain areas of Northern South America. However, the fruits of this species has been under an unsustainable extraction and there is a growing interest of establishing this species as a crop; nevertheless, the information about its breeding system is scarce, which is essential for its sustainable management and conservation. This research aimed to study the floral and reproductive biology of V. meridionale in natural conditions, and to analyze the importance of pollinators on its reproduction, in two wild populations of V. meridionale in the states of Cundinamarca and Boyacá, in the Oriental Cordillera of Colombia. For this, we have made different observations and experiments to describe its flower morphology, floral phenology, pollen viability, stigma receptivity, pollen-ovule ratio and nectar production. To study its reproductive system, we performed experiments of flower emasculation, pollinator exclusion and hand pollination (self-and cross-pollination). We found that although the flowers have poricidal anthers, the release of pollen could occur easily without vibration. V. meridionale shows a large floral display, long floral longevity and has female-biased nectar production. The pollen-ovule ratio was of 571±133, which classified the species as facultative xenogamy. This result agreed with the pollination experiments because the plants produced fruits by agamospermy, selfing and outcrossing. However, we registered a strong inbreeding depression, observed in high rates of fruit abortions, after self-pollination. Unlike of self-pollinating fruits, the plant retains those produced by cross-pollination since its formation. The floral traits showed by this species are mechanisms to favor a more diverse guild of floral visitors than only insects able to buzz-pollination. In addition, these floral traits may enhance the pollination probability, and reduce geitonogamy. Moreover, the inbreeding depression suggests that V. meridionale promotes outcrossing as its main reproductive strategy. Therefore, pollinators, particularly bees, are essential for this species reproduction and conservation, and are critical in the maintenance of its genetic variability and fruits production.

DIVERSIDAD DE ABEJAS SIN AGUIJÓN (Hymenoptera:Meliponini) UTILIZADAS EN MELIPONICULTURA EN COLOMBIA / Diversity of Stingless Bees (Hymenoptera:Meliponini) Used in Meliponiculture in Colombia

En Colombia se conoce la existencia de cerca de 120 especies de abejas nativas sin aguijón, muchas de las cuales tienen importantes usos y representaciones para diversos grupos sociales y culturales. A pesar de que su cría y manejo (meliponicultura), es una actividad que viene creciendo y tecnificándose en Latinoamérica y otras regiones del mundo, sus características y desarrollo en Colombia han sido poco documentados. Se presentan los resultados de entrevistas y visitas a 75 personas en 16 departamentos de Colombia, que cultivan 25 especies de abejas sin aguijón, agrupadas en 12 géneros. Se encontraron al menos nueve especies más sin identificación completa, se reportan cuatro nuevos registros para el país y se amplía la distribución para 21 taxones. Se presenta información sobre la distribución regional y altitudinal, el cultivo urbano y las denominaciones locales para las abejas. Se revisan algunas características de los géneros cultivados más comunes (Tetragonisca, Melipona, Paratrigona, Scaptotrigona y Nannotrigona) y se discute la importancia del vínculo entre diversidad biológica y cultural que se manifiesta en los nombres locales reportados. Ante un escenario mundial de expansión de la meliponicultura, se resaltan necesidades de investigación y riesgos para la conservación y manejo de la diversidad de abejas sin aguijón y los conocimientos asociados.

There are close to 120 species of native stingless bees in Colombia, many of them with important uses and meanings for diverse social and cultural groups. The stingless beekeeping (meliponiculture) is an activity in process of growth and technification in Latin America and other regions, but there are a little information about their characteristics and development in Colombia. Through information collected by interviews to 75 stingless beekeepers of 16 departments of Colombia, 25 species of stingless bees were identified, grouped in 12 genera. Approximately nine more uncertain species were also found, four new records for the country are presented, and geographical distribution, urban beekeeping and vernacular names reported. The characteristics of most common cultivated genera (Tetragonisca, Melipona, Paratrigona, Scaptotrigona and Nannotrigona) are presented, and the importance of the link between biological and cultural diversity revealed in vernacular names, are discussed. Facing a growing of meliponiculture in the world, some research needs and risks for the conservation and management of the diversity of stingless bees and related knowledge are remarked.

EFECTOS DE LA VARIACIÓN ALTITUDINAL SOBRE LA POLINIZACIÓN EN CULTIVOS DE GULUPA (Passiflora edulis F. edulis) / Effects of Altitudinal Variation on Pollination in Purple Passion Fruit Crops (Passiflora edulis F. edulis)

El propósito de este trabajo es reconocer y diferenciar las especies visitantes y los verdaderos polinizadores de dos cultivos de gulupa (Passiflora edulis f. edulis Sims.) ubicados a diferente altitud (2225 msnm y 1657 msnm) en el municipio de Buenavista - Boyacá cordillera Oriental de Colombia. En los dos cultivos se encontraron diferencias en composición, en número de visitantes y en polinizadores. En el cultivo ubicado a 2225 msnm, se registraron siete especies, mientras que en el cultivo ubicado a 1657 msnm, se encontraron 18 especies de visitantes. Se realizaron observaciones del recurso colectado por los visitantes y la estructura floral con la que el visitante entra en contacto. Además, se realizaron cuatro tratamientos experimentales de biología floral: polinización pasiva, polinización natural, polinización manual y eficiencia de polinizadores mediante "visitas únicas", concluyendo que las especies polinizadoras son: en C1 Apis mellifera, y en C2 Xylocopa frontalis, Xylocopa lachnea y Epicharis sp.

The purpose of this paper is to study in two crops of purple passionfruit Passiflora edulis f. edulis harvested at different altitudes (2225 m.a.s.l. and 1657 m.a.s.l.) in the municipality of Buenavista - Boyacá, located in the eastern Mountain range of Colombia, in order to familiarize with visitors and pollinators. This study reveals that in both crops there were differences found in composition, the number of visitors and pollinators. In the crop at 2225 m.a.s.l., 7 species were registered, while 18 species were recorded at the 1657 m.a.s.l. crop. In order to achieve this, collected material by the visitors and the floral structures with which they approach, were observed; at the same time four experiments took place: passive pollination, natural pollination, manual pollination and pollinator's efficiency. These experiments established that pollinator species are: in C1 Apis mellifera, and in C2 and Xylocopa frontalis, Xylocopa lachnea and Epicharis sp.

Genética del copportamiento:: abejas como modelo / Behavior Genetics:: Bees as Model

La abeja de miel (género Apis, Familia Apidae) es uno de los organismos utilizados en estudios de comportamiento, debido a su forma de vida social, la cual requiere de coordinación entre todos los individuos de la comunidad. La división de trabajo dentro de una colonia de abejas es consecuencia de cambios fisiológicos relacionados con la edad de las obreras y con la variación genética entre ellas que hace que realicen diferentes tareas. Con los progresos en biología molecular, genómica y secuenciación del genoma de Apis mellifera, han surgido nuevas herramientas que permiten desentrañar las bases moleculares del comportamiento, en particular el comportamiento social. Numerosos estudios han mostrado que muchas de las conductas realizadas por las obreras están determinadas genéticamente (comportamiento defensivo, comportamiento higiénico) y además que hay variación genética entre poblaciones en el desempeño de tareas como recolección de agua, néctar y polen. Igualmente algunos aspectos del comportamiento social, como el control de la reproducción en las castas estériles, también están bajo influjo genético. En este trabajo se hace una revisión de las metodologías utilizadas para estudiar la genética del comportamiento, así como la base genética de algunas de las conductas más sobresalientes de abejas.

The honeybee Apis mellifera (Apidae) is a model widely used in behavior because of its elaborate social life requiring coordinate actions among the members of the society. Within a colony, division of labor, the performance of tasks by different individuals, follows genetically determined physiological changes that go along with aging. Modern advances in tools of molecular biology and genomics, as well as the sequentiation of A. mellifera genome, have enabled a better understanding of honeybee behaviour, in particular social behaviour. Numerous studies show that aspects of worker behaviour are genetically determined, including defensive, hygienic, reproductive and foraging behaviour. For example, genetic diversity is associated with specialization to collect water, nectar and pollen. Also, control of worker reproduction is associated with genetic differences. In this paper, I review the methods and the main results from the study of the genetic and genomic basis of some behaviours in bees.

Efecto del cambio del paisaje en la estructura de la comunidad de abejas sin aguijón (Hymenoptera: Apidae) en Meta, Colombia

Effect of landscape change on the structure of the sting-less bee community (Hymenoptera: Apidae) in Meta, Colombia. Stingless bees represent one of the most diversified components of the natural Apoidea fauna of pollinators in the tropics. They use diverse kinds of substrates and inhabit varied habitats. Some species are typical for some natural either artificial place. The landscape alteration were this group of bees nests, has and important impact on the natural composition of its community structure, fact which is reflected in the nest density. We analyzed the structure composition of the stingless bees’ community in three environments in the Colombian llanos piedmont, an important region that represents the transition between Andean ecosystems and a savannah that is seriously threatened by cattle practices. We made systematic samples in secondary forest, agro-ecosystems and urban areas, recording the presence of 204 nests from 11 genera (24 species). The nest density per landscape was heterogeneous and never higher than 16 nests/Ha. We observed two nesting patterns and an effect of sampling criterion on the measured biodiversity. Rev. Biol. Trop. 56 (3): 1295-1308. Epub 2008 September 30.

Las abejas sin aguijón son unos de los polinizadores naturales más diversos de la fauna Apoidea en los trópicos. Nidifican en diversos sustratos y distintos ambientes, existiendo algunas especies típicas de lugares naturales o artificiales. La alteración del medio donde nidifican tiene un importante impacto sobre la composición natural de su estructura, hecho que se ve reflejado también en la densidad de nidos. Analizamos la composición de la estructura de la comunidad de abejas sin aguijón en tres paisajes del piedemonte llanero colombiano, una región importante por representar la transición entre ambientes andinos y de sabana (seriamente amenazada por la ganadería intensiva). Realizamos muestreos sistemáticos en bosque secundario, agro-ecosistema y zona urbana; registramos la presencia de 204 nidos de 11 géneros representados por 24 especies. La riqueza de abejas sin aguijón fue similar, aun cuando hubo diferencias significativas en la estructura de la comunidad en los tres paisajes. La densidad de nidos por paisaje fue heterogénea y nunca mayor de 16 nidos/Ha. Observamos dos patrones de nidificación y registramos diferente número de especies en la misma zona utilizando otro criterio de muestreo.

Variación de la comunidad de abejas de las orquídeas (Hymenoptera: Apidae) en tres ambientes perturbados del piedemonte llanero colombiano

Variation of the orchid bees community (Hymenoptera: Apidae) in three altered habitats of the Colombian "llano" piedmont. Orchid bees subsist in vast tropical forest areas because they maintain close relationships with particular plant species in diverse micro-habitats. Based on the relationships among the environment and biological features (food preference, morphologic and ethologic diversity), it is possible to determine habitat quality using the euglossine array. This work proposes the use of this ecological information, in addition to diversity indices, for the evaluation of environmental quality. Fifteen localities in three landscape types (urban, rural and conserved) were sampled in the eastern llanos foothill (Meta, Colombia), between March and December of 2003 using entomological nets, and Cineol and Metil Salicylate as baits. Of the 26 species known to occur in the area, 17 were registered. Eulaema nigrita was the most frequent, while E. speciosa E. bombiformis, Euglossa magnipes, E. cybelia, E. heterosticta, E. singularis and Exaerete frontalis were mostly found in habitats rated "good to acceptable". The vegetation composition and proximity of forest fragments seem to favor some species in disturbed habitats. Relative diversity of bee body shapes and sizes is proportional to habitat quality. Rev. Biol. Trop. 55 (3-4): 931-941. Epub 2007 December, 28.

Las abejas de las orquídeas subsisten en vastas áreas de bosque tropicales gracias a que mantienen estrechas relaciones con tipos de vegetación particular en diversos micro-hábitats. Con base en este tipo de relaciones con el medio y características biológicas como preferencia por ciertos tipos de néctares y de polen, y diversidad morfológica y etológica de la tribu, es posible evaluar la calidad de un hábitat según la distribución de euglosinos. Este trabajo propone el uso de esta información, además de índices de diversidad para la evaluación de la calidad del medio. Entre marzo y diciembre de 2003 muestreamos tres tipos de paisaje (Urbano, Rural y Conservado) en el piedemonte llanero colombiano, usando redes entomológicas y sustancias aromáticas (Cineol y Metil Salicilato). Para las 15 localidades muestreadas se registraron 17 de las 26 especies conocidas para el área. Eulaema nigrita fue la más frecuente mientras que Euglossa magnipes, E. cybelia, E. heterosticta, E. singularis, Eulaema bombiformis, E. speciosa y Exaerete frontalis correspondieron a ambientes considerados de aceptable a buena calidad. La composición y cercanía de fragmentos de bosque son factores favorables. La diversidad relativa (máxima variación de formas y tamaños dentro de la tribu), sería proporcional a la calidad del medio.

Abejas sin aguijón (Hymenoptera: Apidae: Meliponini) en cementerios de la Cordillera oriental de Colombia / Stingless Bees (Hymenoptera: Apidae: Meliponini) in Oriental Mountains Cementeries from Colombia

Se encontraron 203 nidos de abejas sin aguijón pertenecientes a 15 especies en 11 cementerios de los departamentos de Cundinamarca y Meta (Colombia). El 61por ciento de los nidos encontrados pertenecen a abejas del género Nannotrigona Cokerell, 1922. La especie con el mayor número de nidos y mayor representatividad en los cementerios estudiados fue Nannotrigona mellaria; Trigona (Tetragonisca) angustula se encontró en todos los cementerios estudiados pero, en un porcentaje menor que N. mellaria (29 por ciento del total). La densidad máxima encontrada fue de 118 nidos/ha, con un porcentaje de ocupación de las tumbas de 13,9 por ciento en el cementerio de Tena (Cundinamarca). Se discute sobre la importancia de los cementerios como alternativa para conservación de los sitios de nidificación para abejas silvestres en áreas urbanas.